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導(dǎo)讀   非目標(biāo)生物在全球范圍內(nèi)都暴露在除草劑中。盡管許多除草劑(例如草甘膦)起初被認(rèn)為是安全的，但越來越多的證據(jù)表明，它們通過改變微生物群落對生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生了深遠(yuǎn)的影響。本文提供了一個關(guān)于除草劑殘留物如何通過改變微生物組來調(diào)節(jié)生態(tài)系統(tǒng)層面的綜合框架。土壤微生物組的變化可能會影響關(guān)鍵的養(yǎng)分循環(huán)和植物-土壤過程。除草劑改變的微生物組影響植物和動物的生產(chǎn)性能，并可能影響營養(yǎng)相互作用，如食草和授粉。這些變化預(yù)計將導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)，甚至是微生物和宿主的進(jìn)化后果。應(yīng)對農(nóng)用化學(xué)品對生態(tài)系統(tǒng)功能和服務(wù)造成的威脅，需要基于對微生物介導(dǎo)風(fēng)險的全面理解的工具和解決方案。    

論文ID

原名：Ecosystem consequences of herbicides: the role of microbiome

譯名：除草劑對生態(tài)系統(tǒng)的影響：微生物組的作用

期刊：Trends in Ecology & Evolution

IF：20.589

發(fā)表時間：2022.10

通訊作者：Suvi Ruuskanen

通訊作者單位：芬蘭于韋斯屈萊大學(xué)

DOI號：10.1016/j.tree.2022.09.009

綜述目錄

1 人類世的微生物

2 除草劑的風(fēng)險：全球棲息地污染

3 除草劑如何影響微生物及微生物群落

4 除草劑殘留對土壤過程的影響

5 除草劑對植物-微生物和植物-動物相互作用的影響

6 除草劑對動物宿主和物種相互作用的影響

7 對微生物組進(jìn)化的影響及其如何反饋到生態(tài)系統(tǒng)水平

8 什么限制了目前對生態(tài)系統(tǒng)層面影響的理解？

9 結(jié)語

主要內(nèi)容

1 人類世的微生物

過度開發(fā)和化學(xué)化是加速生物多樣性喪失的主要驅(qū)動因素，這是對自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)功能和服務(wù)的最大全球威脅之一。農(nóng)用化學(xué)品的大量使用，如除草劑，在污染過程中起著重要作用，使得非目標(biāo)植物、動物和人類暴露。盡管最初人們認(rèn)為許多除草劑對非目標(biāo)類群是安全的，因為它們的作用機制被認(rèn)為在非目標(biāo)生物中不存在，但直到最近才了解到，除草劑可能通過改變土壤、植物和動物中的微生物群落和微生物功能對非目標(biāo)類群產(chǎn)生深遠(yuǎn)的影響(表1)。鑒于自生命起源以來，微生物在推動生態(tài)進(jìn)化適應(yīng)性方面的重要作用，微生物和它們的宿主構(gòu)成了共同進(jìn)化的多部分實體，即共生功能體，因此需全面了解與微生物組改變相關(guān)的風(fēng)險。在此，我們提出，由于土壤和宿主相關(guān)微生物組的改變，除草劑可對自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)功能產(chǎn)生影響(圖1)，并可能對進(jìn)化產(chǎn)生影響。此外，我們討論了目前文獻(xiàn)中解決這些問題的局限性。盡管已知農(nóng)用化學(xué)品也會進(jìn)入水生環(huán)境中，我們主要關(guān)注使用除草劑的陸地生態(tài)系統(tǒng)。我們從分子生物學(xué)到生理學(xué)，再到生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生態(tài)系統(tǒng)過程進(jìn)行探討。因此，我們的意見，提供了一個關(guān)于亞致死性除草劑殘留物如何調(diào)節(jié)生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)和進(jìn)化變化的概念框架，對基本的生態(tài)學(xué)理解以及在農(nóng)業(yè)生態(tài)和環(huán)境管理中的應(yīng)用都很重要。

表1. 不同作用方式的除草劑對土壤、植物和動物微生物組影響的研究實例。

前四種的作用方式具有直接的抗微生物作用，而后四種只是間接地影響植物性狀，因此也影響微生物。目的是展示受影響的微生物過程的廣度，并在有條件的情況下提供跨類群的例子，同時也指出文獻(xiàn)中缺失的信息(標(biāo)記為-)。我們進(jìn)一步提供了關(guān)于該研究是否使用了除草劑的活性成分(A)或商業(yè)配方(F)的信息。

圖1. 除草劑對植物-微生物和植物-動物相互作用的影響。除草劑可以直接影響非目標(biāo)生物(灰色、綠色、藍(lán)色)，特別是微生物(黃色)，并引起生態(tài)系統(tǒng)層面的變化。微生物是所有健康生物體的重要組成部分。因此，除草劑可以間接影響生物體的行為和表現(xiàn)。這些變化可以進(jìn)一步塑造物種的相互作用和生態(tài)系統(tǒng)(生態(tài)過程：藍(lán)色箭頭)，以及進(jìn)化過程(黑色箭頭)。

2 除草劑的風(fēng)險：全球棲息地污染

過去幾十年來，全球除草劑的使用量急劇增加，每年使用100萬噸。草甘膦是全球使用最多的除草劑。草甘膦被用于農(nóng)業(yè)，重要的是，它也被用于園藝、造林和城市環(huán)境中，導(dǎo)致全球人造和自然生態(tài)系統(tǒng)的污染。其他廣泛使用的除草劑有三嗪類(如阿特拉津)乙草胺和異丙甲草胺、百草枯和麥草畏(表1)。除草劑殘留物在土壤、水、非目標(biāo)植物、動物及人類體內(nèi)均有發(fā)現(xiàn)。除了活性成分外，商業(yè)除草劑還包括助劑成分，它們對非目標(biāo)生物的毒性甚至更大(BOX 1)。除草劑可以對非目標(biāo)植物和動物產(chǎn)生非微生物介導(dǎo)的影響，但通過改變土壤和宿主相關(guān)微生物的影響尚不清楚，因此這是我們關(guān)注的重點。

BOX 1. 活性成分和助劑成分。 在田間使用的除草劑是活性成分和復(fù)雜助劑成分的組合。當(dāng)一種化合物被有意加入以產(chǎn)生對目標(biāo)物種的毒性時，就被歸類為活性成分。然而，除草劑的活性成分(如草甘膦)只有在多變的天氣條件下，能在葉面上停留足夠長的時間以穿透植物表皮時才有效。因此，助劑被添加到商業(yè)產(chǎn)品中以提高活性成分的作用效率。根據(jù)目前的法規(guī)和法律，通常只需要測試活性成分對非目標(biāo)生物的毒性。此外，商業(yè)產(chǎn)品中的助劑可能隨時間和地理位置而變化，并被視為保密信息。 越來越多的研究表明，商業(yè)除草劑配方對微生物和其他非目標(biāo)生物的影響比單獨的活性成分的影響要強。然而，往往無法區(qū)分這是活性成分、助劑還是它們組合作用的結(jié)果，因為許多研究沒有充分說明他們所使用的商業(yè)制劑。為更好地了解除草劑對自然和農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)和進(jìn)化的影響，我們需要使用有效成分和各種商業(yè)配方進(jìn)行更多重復(fù)、實地實際和長期的實驗。

3 除草劑如何影響微生物及微生物群落

除草劑對土壤和宿主相關(guān)微生物的影響可以是(1)直接影響微生物的功能和生存，也可以(2)間接影響環(huán)境或宿主，這取決于除草劑的作用方式(表1)。草甘膦可以直接影響微生物的生存，因為它抑制了莽草酸途徑中的5-烯醇式丙酮酰-莽草酸-3-磷酸合成酶(EPSPS)，該酶在植物和大多數(shù)微生物中產(chǎn)生必需氨基酸。其他直接抑制微生物代謝過程的除草劑包括改變生物合成支鏈氨基酸的乙酰乳酸合成酶(ALS)抑制劑，干擾脂肪酸合成的乙酰-CoA羧化酶(ACC)抑制劑，以及干擾氮代謝的谷氨酰胺抑制劑。在另一類除草劑中，其作用方式并不直接針對微生物，而是針對植物細(xì)胞代謝，如光合作用和植物激素的生物合成。然而，植物性狀的任何變化都會改變與其相互作用的微生物群。除草劑暴露最終可通過多個過程改變微生物群落(圖1)。(i)微生物對除草劑的內(nèi)在敏感度不同。例如，某些氨基酸標(biāo)記決定了草甘膦對目標(biāo)酶的親和力，進(jìn)而決定了微生物的敏感性。微生物敏感性的差異會導(dǎo)致其在除草劑暴露下的豐度變化。(ii)許多微生物可以代謝除草劑并將其作為營養(yǎng)源。例如，假單胞菌和Arthrobacter可代謝阿特拉津和草甘膦，鞘氨醇單胞菌可代謝乙草胺，Lipomyces可代謝百草枯。因此，除草劑殘留物可增加群落中除草劑代謝微生物的豐度。(iii)除草劑可引起微生物的功能變化，進(jìn)而引起群落效應(yīng)。(iv)上述所有變化可進(jìn)一步改變微生物之間的相互作用。健康的微生物群落能夠長期保持自我調(diào)節(jié)的潛力。因此，除草劑暴露引起的變化會對群落功能產(chǎn)生負(fù)面影響。

4 除草劑殘留對土壤過程的影響

土壤和根際相關(guān)微生物對于土壤支持重要生態(tài)系統(tǒng)的能力至關(guān)重要。除草劑使用對土壤過程的影響取決于除草劑的化學(xué)成分、作用方式、微生物對除草劑的敏感性以及環(huán)境因素和氣候。除草劑的行為及其在土壤中的殘留很難預(yù)測，因為它們?nèi)Q于多種和/或部分抵消的作用。除草劑影響微生物群落，微生物降解除草劑，這兩個過程由土壤的物理化學(xué)特征、農(nóng)業(yè)管理實踐和氣候條件交互決定。因此，關(guān)于除草劑對土壤微生物群落影響的研究結(jié)果是不一致的。例如，草甘膦(活性成分)對存在于大多數(shù)微生物內(nèi)的莽草酸途徑產(chǎn)生負(fù)面影響，但微生物對草甘膦的遺傳抗性各不相同。因此，一些草甘膦抗性微生物以及能利用草甘膦作為營養(yǎng)源的降解微生物可能會在微生物群落中普遍存在。同樣，在一些環(huán)境中，阿特拉津(活性成分)可能不會影響整個微生物群落，而在其他環(huán)境中，由于有利的選擇壓力，它可以減少土壤微生物生物量或增加阿特拉津降解細(xì)菌(活性成分)，從而導(dǎo)致阿特拉津的降解。 草甘膦和其他除草劑對土壤微生物群落生態(tài)和進(jìn)化的潛在影響沒有得到充分認(rèn)識。然而，最近的研究表明，農(nóng)藥的使用與土壤有益和根系相關(guān)的微生物(活性成分和商業(yè)配方)以及除草劑調(diào)節(jié)的土壤營養(yǎng)循環(huán)之間存在負(fù)相關(guān)關(guān)系。例如，草甘膦分子含有磷，給生態(tài)系統(tǒng)增加了額外的磷負(fù)荷。此外，除草劑可能通過與磷酸鹽離子競爭相同的結(jié)合點而進(jìn)一步影響土壤的磷循環(huán)。然而，這種草甘膦在土壤中的相互作用又很大程度上取決于土壤性質(zhì)、生物因素(植被類型和土壤微生物群落)以及氣候和天氣條件。

5 除草劑對植物-微生物和植物-動物相互作用的影響

除草劑殘留可以單獨或作為宏基因組單元共同影響植物及其相關(guān)微生物。亞致死除草劑劑量，特別是草甘膦，對土壤過程的影響越來越受到重視，但對植物相關(guān)微生物群、植物生理學(xué)的影響以及隨后對物種相互作用的影響仍然知之甚少。已多次發(fā)現(xiàn)草甘膦(活性成分和配方)對根部感染性、定植和叢枝菌根真菌(AMFs)密度的負(fù)面影響。這對植物的水分和營養(yǎng)經(jīng)濟(jì)有影響，也可能影響AMF的多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能。除草劑對外生菌根真菌的影響知之甚少，盡管大多數(shù)外生菌根真菌可能對草甘膦敏感，并且已知它在北方和針葉林生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮關(guān)鍵作用。由于根系相關(guān)真菌會影響其宿主適應(yīng)性，因此選擇性抑制真菌伴生物有可能在此基礎(chǔ)上塑造植物群落和生態(tài)系統(tǒng)。 同樣，除草劑暴露塑造植物根際細(xì)菌群落(活性成分和配方)。雖然對總?cè)郝浣Y(jié)構(gòu)的研究結(jié)果是可變的，并取決于植物宿主、實驗系統(tǒng)和暴露水平，但研究顯示固氮細(xì)菌的相對豐度一致減少(商業(yè)制劑)，并抑制了植物有益的微生物功能(固氮作用、1-氨基環(huán)丙烷-1-羧酸脫氨酶和抗真菌酶；商業(yè)制劑)。由于許多植物性狀，包括生長、物候、對非生物脅迫和病原體的抗性，都受到根際微生物組的調(diào)節(jié)，根際組成和功能的變化可能反映在宿主的適應(yīng)性和生長上。 在植物中，由除草劑干擾的生理途徑產(chǎn)生的化合物，如莽草酸途徑，是許多植物防御和信號代謝物的基本前體。因此，亞致死劑量的草甘膦(活性成分和制劑)幾乎可以破壞植物地上(葉際)與其他共同進(jìn)化生物(如病原體、植物共生微生物、植食動物和傳粉者)的相互作用(圖1)。例如，在擬南芥中，草甘膦改變了植物代謝組，導(dǎo)致葉際核心微生物組發(fā)生變化(活性成分)。因此，植物葉際微生物變化可能是由植物代謝組的變化間接引起的，這可能對植物抗逆性產(chǎn)生實質(zhì)性的影響，并可能影響田間尺度的生態(tài)進(jìn)化過程。植物激素是應(yīng)對食草性動物或微生物感染的植物代謝物生物合成的關(guān)鍵調(diào)節(jié)劑。一些植物相關(guān)的細(xì)菌通過生物合成和調(diào)節(jié)植物激素(如生長素和乙烯)來調(diào)節(jié)植物表型。因此，草甘膦類除草劑在土壤中的殘留可能通過改變微生物群落直接或間接地破壞植物體內(nèi)激素的穩(wěn)態(tài)。在田間尺度上，農(nóng)藥對植物代謝組的持續(xù)影響可能會在多營養(yǎng)和多物種網(wǎng)絡(luò)中產(chǎn)生級聯(lián)效應(yīng)，對整個生態(tài)系統(tǒng)以及植物-微生物和植物-昆蟲動態(tài)的共同演化產(chǎn)生未知的影響。 除了改變食草性，除草劑還可以減少傳粉者的來訪。這兩種情況均可通過吸引傳粉者和捕食性昆蟲的植物釋放的揮發(fā)性有機化合物(VOCs)的變化來解釋。例如，一些通過莽草酸途徑產(chǎn)生的VOCs受到低劑量草甘膦的影響(活性成分)。草甘膦導(dǎo)致的植物揮發(fā)性物質(zhì)的變化在多大程度上影響授粉或害蟲控制，這一點還有待闡明，但全球研究表明，與有機農(nóng)業(yè)相比，使用農(nóng)藥管理的農(nóng)田生態(tài)系統(tǒng)多功能性總體呈下降趨勢。

6 除草劑對動物宿主和物種相互作用的影響

已知腸道和皮膚微生物組都會影響動物健康，在無脊椎動物和脊椎動物的消化、病原體抵抗甚至神經(jīng)行為協(xié)調(diào)方面發(fā)揮著關(guān)鍵作用。已證明具有直接抗微生物作用的除草劑可影響無脊椎動物和脊椎動物宿主的微生物組組成(表1)。到目前為止，對陸生無脊椎動物的研究主要集中在蜜蜂上(相關(guān)文獻(xiàn)報道活性成分和配方對甲蟲和蚊子的影響)。例如，草甘膦(活性成分)已被證明可增加致病菌而減少共生菌，這可能會影響蜜蜂對病毒和真菌病原體的敏感性，其生存影響會逐級上升到生態(tài)系統(tǒng)層面。除直接接觸除草劑外，植物葉片、花粉和花蜜中被除草劑改變的植物微生物組和/或代謝組可能改變傳粉者和食草性動物的接觸和消耗，這可能對其腸道微生物組產(chǎn)生級聯(lián)效應(yīng)，從而影響授粉者和食草性動物的健康。除草劑還導(dǎo)致脊椎動物模型(小鼠和家禽；包括活性成分和配方)的成分和功能發(fā)生一致的變化，例如對內(nèi)分泌和免疫功能產(chǎn)生相關(guān)影響。此外，已發(fā)現(xiàn)宣稱缺乏抗菌功能的除草劑會影響動物宿主的腸道微生物組(例如，在甲蟲、果蠅、青蛙和小鼠中)(表1；包括有效成分和配方)。例如，低劑量的百草枯(活性成分)暴露重塑了黑腹果蠅的微生物組，同時影響了成年后的壽命。我們提出，非抗菌性除草劑的這種影響可能是通過改變宿主的生理結(jié)構(gòu)來介導(dǎo)的，從而驅(qū)動微生物組的變化。 最終，除草劑驅(qū)動的動物-宿主腸道微生物組的變化可能導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)層面的變化。例如，腸道微生物組的改變可能直接影響病原體抵抗力、內(nèi)分泌紊亂，從而影響動物的生存/繁殖，或者通過改變物種間的相互作用，包括授粉/食草、競爭或捕食，間接地引起變化。這些都可能是由腸道微生物組的改變所驅(qū)動的行為改變的結(jié)果。例如，據(jù)報道，產(chǎn)前接觸草胺膦(活性成分)的大鼠的腸道微生物組發(fā)生改變，運動和記憶形成能力受損。因此，了解這些生理和行為的變化如何導(dǎo)致生物體性能變化，是未來研究的一個關(guān)鍵挑戰(zhàn)?？偠灾魏斡沙輨┮鸬乃拗魑⑸锝M的變化，都會對物種關(guān)聯(lián)產(chǎn)生復(fù)雜和不可預(yù)見的影響。 7 對微生物組進(jìn)化的影響及其如何反饋到生態(tài)系統(tǒng)層面

植物對除草劑的抗性除了會對生態(tài)進(jìn)化動態(tài)產(chǎn)生級聯(lián)效應(yīng)外，多次接觸除草劑對進(jìn)化的影響是提高游離土壤細(xì)菌除草劑抗性的選擇(BOX 2)。這可進(jìn)一步反饋到生態(tài)系統(tǒng)層面，因為群落組成的變化可能影響土壤過程，例如，氮和碳的流動。長期接觸除草劑不僅可能影響微生物的進(jìn)化，而且還可能影響微生物驅(qū)動的動物宿主的進(jìn)化。例如，85代的黃蜂Nasonia vitripennis暴露于阿特拉津(活性成分)導(dǎo)致腸道發(fā)生適應(yīng)性變化，并對宿主基因組產(chǎn)生了選擇壓力。這些結(jié)果表明，除草劑介導(dǎo)的宿主-微生物組協(xié)同適應(yīng)正在導(dǎo)致一個新的宿主-基因組-微生物組平衡。除草劑對動物-宿主腸道微生物組的影響也可以反饋到土壤過程中，影響土壤動物(如蚯蚓)，有助于解毒、分解和養(yǎng)分循環(huán)。已發(fā)現(xiàn)一些除草劑會減少蚯蚓腸道微生物組的多樣性(活性成分和配方)，這可能導(dǎo)致土壤過程受損和對宿主的選擇。

BOX 2.對草甘膦抗性的演變。

一些物種已進(jìn)化出多種抗草甘膦的機制，包括靶點和非靶點機制(圖I)。靶點敏感性可根據(jù)目標(biāo)蛋白序列中氨基酸標(biāo)記的生物信息學(xué)分析來確定。通過鑒定EPSPS活性位點的氨基酸標(biāo)記，對草甘膦靶位點敏感性的進(jìn)化進(jìn)行了深入研究。盡管細(xì)菌的系統(tǒng)發(fā)育和生活方式可能決定了對草甘膦的潛在敏感性，但通過EPSPS活性位點的單一突變或通過水平基因轉(zhuǎn)移，這種狀態(tài)可能很容易改變。此外，草甘膦可能影響其他代謝途徑，如線粒體電子傳遞鏈。因此，即使存在蛋白的抗EPSPS拷貝，一些物種也可能對除草劑敏感?；趯Π悬c機制的分析，有人針對草甘膦提出了暴露假說(即暴露較多的游離細(xì)菌往往比宿主相關(guān)細(xì)菌和寄生細(xì)菌對除草劑的抗性更強)。然而，文獻(xiàn)挖掘研究表明，病原菌可能比游離和宿主相關(guān)細(xì)菌對除草劑的抗性更強，這可能是由于致病菌的基因組可塑性更強。此外，動物器官和植物組織對草甘膦的靶點敏感性存在差異。需要進(jìn)一步的實證研究來解開靶點和非靶點機制之間的聯(lián)系，以及草甘膦和其他除草劑在選擇抗微生物細(xì)菌方面的作用。

圖I. 靶點(藍(lán)色)和非靶點(紫色)對草甘膦的敏感性/抗性(S/R)的機制。EPSPS：5-烯醇式丙酮酰-莽草酸-3-磷酸合成酶。

8 什么限制了目前對生態(tài)系統(tǒng)層面影響的理解？ 

缺乏公開的研究限制了我們對生態(tài)系統(tǒng)的程度和復(fù)雜性以及除草劑的進(jìn)化效應(yīng)的理解。首先，除草劑中的助劑會產(chǎn)生附加或協(xié)同效應(yīng)，使活性成分的預(yù)測效果復(fù)雜化(BOX 1)，但尚未完全量化。第二，大多數(shù)研究是在實驗室或在農(nóng)業(yè)上重要/模型物種上進(jìn)行的，這造成了一些限制。實驗室中的模型系統(tǒng)無法捕捉到野生共同進(jìn)化的微生物、植物和動物、它們的相互作用及其對可變環(huán)境的反應(yīng)。因此，生態(tài)系統(tǒng)的生態(tài)進(jìn)化效應(yīng)不可能在實驗室里進(jìn)行量化。雖然可以在實驗室研究中檢查機制，但除草劑暴露的劑量和持續(xù)時間很難調(diào)整到與自然環(huán)境中的暴露相當(dāng)。這一點在低慢性暴露水平的長期研究中更是如此。雖然關(guān)于除草劑對微生物的復(fù)雜和間接影響的認(rèn)識正在出現(xiàn)，但關(guān)于長期使用除草劑的更廣泛的生態(tài)進(jìn)化效應(yīng)的實證研究仍然缺乏。

結(jié)語

微生物群落的健康極其重要，因為它們維持著生態(tài)系統(tǒng)的健康。通過改變微生物群落，除草劑可以對生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生深遠(yuǎn)、長期和不可預(yù)見的影響。因此，應(yīng)對農(nóng)用化學(xué)品造成的威脅，需要基于對微生物介導(dǎo)風(fēng)險的全面理解的工具和解決方案。為了真正解決和控制微生物組介導(dǎo)的除草劑效應(yīng)，在未來評估目前不涉及微生物的農(nóng)藥注冊時必須考慮這些因素。 

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