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導讀  

農(nóng)藥是現(xiàn)代農(nóng)業(yè)必不可少的重要組成部分，尤其是中國農(nóng)藥使用量要高于世界平均水平，因此，農(nóng)藥同殺蟲劑的使用一樣引起了人們對環(huán)境和人體健康的關注。多種農(nóng)藥殘留的積累增加了人類患慢性代謝疾病的可能性，所以應重視各種農(nóng)藥協(xié)同作用對農(nóng)藥高頻暴露人群的危害。

本研究旨在應用多組學技術來揭示腸道菌群對農(nóng)藥暴露的反應及植物乳桿菌P9（Lactiplantibacillus plantarum P9）的攝入對高農(nóng)藥暴露后腸道菌群和免疫因子的影響。研究結(jié)果表明，頻繁接觸農(nóng)藥雖然不會改變腸道菌群的組成，但會增加腸道中脂多糖的豐度，這可能會導致慢性炎癥。食用益生菌P9維持了高農(nóng)藥暴露受試者腸道菌群的動態(tài)平衡，并降低了Streptococcus gordonii和Streptococcus anginosus等病原體的豐度。通過檢測血清、尿液和糞便樣本中的代謝物發(fā)現(xiàn)，隨著P9的攝入，尿苷和5-羥脯氨酸的濃度顯著增加。此外，P9可緩解高頻農(nóng)藥暴露引起的INF-γ、SDF-1α和IL-7的紊亂，促進農(nóng)藥殘留的排出。綜上所述，本研究為益生菌在農(nóng)藥解毒中的應用提供了新的見解，并建議將益生菌作為應對農(nóng)藥暴露危害的一種預防措施。

論文ID

原名：Lactiplantibacillus plantarum P9 improved gut microbial metabolites and alleviated inflammatory response in pesticide exposure cohorts

譯名：植物乳桿菌 P9 可改善農(nóng)藥暴露人群的腸道菌群代謝物并減輕炎癥反應

期刊：iScience

IF：6.107

發(fā)表時間：2022.5

通訊作者：陳永福、張和平

通訊作者單位：內(nèi)蒙古農(nóng)業(yè)大學乳品生物技術與工程教育部重點實驗室

DOI號：10.1016/j.isci.2022.104472

實驗設計

本實驗按照農(nóng)藥暴露頻率將60名受試者分為健康組（每周噴灑次≤2次）和高暴露組（每周噴灑次數(shù)＞2次），其中健康組13人，高農(nóng)藥暴露組47人。將農(nóng)藥暴露組進一步分為安慰劑組（27人）和P9組（20人）。安慰劑組每天攝入含有麥芽糖糊精、低聚半乳糖、草莓粉和木糖醇的粉末，而P9組除了與安慰劑組等量的粉末外還攝入了含P9（6×1010 CFU/d）的粉末，該粉末除了P9以外其他成分對實驗結(jié)果均無影響。在第0天和第30天收集受試者的血清、尿液和糞便樣本，測定各項指標。首先對血清進行免疫測定，再使用QTRAP?6500+UPLC-MS/MS系統(tǒng)來對血清、尿液和糞便樣本中的被篩選出的13種農(nóng)藥進行靶向定量。然后按照特定方法提取出血清、糞便和尿液中的代謝物，將提取的樣品注入到UPLC-Q-TOF系統(tǒng)進行分析，將其MS/MS質(zhì)譜與當?shù)貥藴蕩旌驮诰€質(zhì)譜數(shù)據(jù)庫進行質(zhì)譜比對，鑒定出顯著差異代謝物。最后使用QIAamp糞便試劑盒從糞便樣本中提取總DNA，采用Illumina HiSeq 2500測序儀進行鳥槍法宏基因組測序。

圖1 實驗設計圖

前言

農(nóng)藥是保持現(xiàn)代農(nóng)業(yè)高產(chǎn)的重要因素。隨著農(nóng)藥種類越來越多，其使用量也越來越高，農(nóng)藥同殺蟲劑的使用一樣引起了人們的關注。在以往的農(nóng)藥危害方面的研究中，通常把乙酰膽堿酯酶（AChE）活性作為人體內(nèi)農(nóng)藥中毒的重要標志。然而，這種方法也存在著很大的局限性：只有當人們暴露于有機磷和氨基甲酸酯類農(nóng)藥或殺蟲劑時，AChE活性才會發(fā)生變化，而且AChE活性在不同個體間也存在顯著差異。因此，我們迫切需要開發(fā)和驗證一種更實用的新型生物標志物來評估多種農(nóng)藥暴露對人體的危害。有來自流行病學的研究證據(jù)表明，農(nóng)藥暴露可能干擾宿主免疫系統(tǒng)，導致細胞因子和代謝物等免疫系統(tǒng)指標發(fā)生變化，這可能是一個檢測農(nóng)藥引起的免疫毒性的易感性標志。此外有大量研究表明，腸道菌群參與宿主的免疫調(diào)節(jié)、營養(yǎng)代謝和激素分泌等基本生理功能，并且增強宿主對外來環(huán)境污染物和生物污染的抵抗能力，同時腸道菌群的代謝可降低或完全消除外來生物制劑的毒性。一些腸道細菌對體外或體內(nèi)的農(nóng)藥污染物也表現(xiàn)出良好的降解能力，并可以緩解農(nóng)藥引起的器官損傷。另一方面，如果暴露于多種農(nóng)藥，也可能會干擾腸道菌群的結(jié)構(gòu)和功能而導致代謝紊亂。因此，腸道菌群在降解和緩解多種農(nóng)藥的危害方面發(fā)揮著至關重要的作用。然而迄今為止，腸道菌群降解農(nóng)藥的潛在機制尚不清楚。

為了填補這一空白，本研究利用宏基因組學和代謝組學技術，研究了傳統(tǒng)的食源性益生菌植物乳桿菌P9對農(nóng)藥暴露人群腸道菌群及其代謝物的調(diào)控作用。在體外研究中發(fā)現(xiàn)，植物乳桿菌P9具有對樂果、甲拌磷（磷酸鹽）和樂果酸（氧化樂果）三種常見OPPs的高降解能力。P9也顯示出對甲酸的降解活性，并減輕了甲酸對大鼠的毒性。我們的研究將人群分為兩組，首先研究健康人群頻繁接觸農(nóng)藥后對健康的危害，然后對高農(nóng)藥暴露的患者使用益生菌，采用多組法從部分到整體評價益生菌的治療效果。鑒于農(nóng)藥污染的廣泛存在及其對人體健康的危害，探索益生菌與農(nóng)藥暴露及宿主腸道菌群相互作用的機制以及今后益生菌應用于減輕農(nóng)藥對人類健康的危害方面具有重要意義。

結(jié)果

本次實驗我們招募了60名受試者參與，并將受試者按照農(nóng)藥 暴露 程度分為兩組。首先，我們研究了腸道菌群對農(nóng)藥暴露的反應 （ 圖2A ） 。然后，我們進一步將人群分為兩組，以揭示在高農(nóng)藥暴露期間，益生菌干預對腸道菌群和免疫因子的影響 （ 圖4A ） 。

1 農(nóng)藥暴露引發(fā)了人類的炎癥反應，并改變了人類腸道菌群

為了探討人體腸道菌群和免疫系統(tǒng)對高頻農(nóng)藥暴露的反應，我們檢測了受試者的各種指標。首先在免疫標志物方面，我們發(fā)現(xiàn)兩種炎癥標志物（ET內(nèi)皮素，P=0.038；MCP-1單核細胞趨化蛋白-1，P=0.04）的濃度顯著增加（圖2B）。ET和MCP-1都與腎臟疾病有關，這意味著大量暴露于農(nóng)藥可能會間接損害腎臟。

其次我們通過農(nóng)藥暴露程度評估組間腸道菌群的多樣性，高農(nóng)藥暴露組與健康組無顯著差異（圖2C），然而健康組和高暴露組之間的物種豐度存在顯著差異（圖2D）。另外，在高暴露組中，Bacteroides cellulosilyticus的豐度顯著增加，而Lactococcus garvieae和Proteus mirabilis的豐度顯著下降。最后，我們還發(fā)現(xiàn)某些腸道菌群代謝途徑的改變是由物種豐度變化引起的。高農(nóng)藥暴露導致19條途徑會發(fā)生顯著變化（圖2E），例如高暴露組的L-谷氨酸降VII（丁酸合成途徑）和DTDP-N-乙酰甲狀腺素生物合成途徑顯著高于健康組。

圖2 高農(nóng)藥暴露后免疫指數(shù)和腸道菌群的實驗設計和比較分析。（A）將人群分為兩組：健康組（n=13）和高農(nóng)藥暴露組（n=47），收集樣本并對數(shù)據(jù)進行分析。（B）健康組與高農(nóng)藥暴露組的免疫因子的差異顯著（P<0.05），誤差為平均值±SEM。（C）健康組和高暴露組中的Shannon指數(shù)，Simpson指數(shù)以及基于Bray-curtis的主坐標分析。健康組和高暴露組在PCoA中的不同顏色點代表不同組的樣本。（D）健康組和高暴露組中物種的差異顯著（P<0.05），誤差為平均值±SEM。（E）健康組和高暴露組之間的代謝途徑存在顯著差異，以Log2對數(shù)坐標表示。數(shù)據(jù)<0表示健康組中相關的代謝途徑，數(shù)據(jù)>0表示高農(nóng)藥暴露組中相關的代謝途徑。（原文圖1）

2 大量農(nóng)藥暴露導致激素代謝紊亂

由以上結(jié)果，我們已經(jīng)發(fā)現(xiàn)高農(nóng)藥暴露會影響腸道內(nèi)微生物的代謝途徑，所以我們進一步研究了其代謝產(chǎn)物的變化。實驗發(fā)現(xiàn)，健康人群與高農(nóng)藥暴露人群糞便代謝物有明顯的差異，并且發(fā)現(xiàn)了一些差異代謝物（圖3A）。在高暴露組中激素代謝物（雄烯二酮和2，3-dinor-8-iso-PGF2alpha）的含量顯著增加（圖3B）。這些代謝產(chǎn)物與類固醇激素的生物合成和花生四烯酸代謝途徑有關。這些結(jié)果表明，農(nóng)藥暴露干擾了體內(nèi)激素的新陳代謝。在另一項農(nóng)藥暴露人群的研究中也發(fā)現(xiàn)了一些激素的生物合成存在障礙。此外，高暴露組的脂質(zhì)代謝產(chǎn)物PE（20 ∶ 0/0 ∶ 0）和PC（12 ∶ 0/0 ∶ 0）也顯著升高，說明農(nóng)藥可促進腸道或腸道菌群的生物合成能力。根據(jù)血清和尿液代謝產(chǎn)物分析，腸道是對農(nóng)藥暴露最敏感的器官。

圖3 健康組和高暴露組中糞便代謝物的分析和網(wǎng)絡圖的創(chuàng)建。（A）健康組與高暴露組糞便樣本的偏最小二乘判別分析。（B）健康組和高暴露組的代謝產(chǎn)物有顯著變化（P<0.05），誤差為平均值±SEM。在高農(nóng)藥暴露后微生物物種、代謝途徑、代謝物、農(nóng)藥暴露頻率和免疫因子之間的相關網(wǎng)絡發(fā)生了不同的變化。邊緣寬度和顏色（紅色表示正相關，藍色表示負相關）與Pearson相關系數(shù)的相關強度成正比。（原文圖2）

3 炎癥反應與高農(nóng)藥暴露之間的潛在關系

在上述分析的基礎上，進行關聯(lián)分析，探討農(nóng)藥暴露頻率、腸道菌群、代謝途徑及代謝產(chǎn)物與免疫因子之間的關系（圖3C）。結(jié)果表明：健康人群高頻暴露于農(nóng)藥后，脂多糖生物合成代謝途徑與Dialister invisus呈正相關（r=0.97）。MCP-1與Dialister invisus呈正相關（r=0.45）。脂多糖合成代謝途徑是革蘭氏陰性菌脂多糖合成的主要途徑，脂多糖會影響宿主免疫系統(tǒng)的正常功能，使相關的代謝途徑和代謝產(chǎn)物增加，進而影響免疫因子，導致炎癥反應的發(fā)生。

4 植物乳桿菌P9可促進體內(nèi)農(nóng)藥殘留的排出，減輕農(nóng)藥暴露引起的炎癥反應

研究發(fā)現(xiàn)，在補充P9后，受試者體內(nèi)的免疫因子發(fā)生了顯著變化。將P9攝入0天和30天的免疫因子指標進行比較后發(fā)現(xiàn)，促炎因子INF-γ、SDF-1α和IL-7的水平顯著降低（圖4B）。此外通過比較P9攝入前后受試者糞便中的農(nóng)藥殘留水平，發(fā)現(xiàn)攝入P9后糞便中樂果酸水平顯著升高，表明P9有助于高農(nóng)藥暴露患者體內(nèi)農(nóng)藥殘留物的排出（圖4C）。

補充P9后巨噬細胞炎癥蛋白-1β（MIP-1β）的表達水平也顯著降低，而安慰劑組沒有顯著變化，另外P9組VC和VD水平也有顯著變化（圖S1A）。在研究中我們還檢測了受試者的尿液白蛋白（ALB）水平，但盡管P9對ALB的表達有所改善，但它并沒有使其恢復到正常水平（圖S1B）。所有這些結(jié)果表明，P9的攝入緩解了農(nóng)藥高度暴露人群的炎癥反應。

圖4 實驗設計和P9攝入對P9組免疫因子和糞便農(nóng)藥殘留的影響。（A）將高暴露組人群分為兩組：P9組（n=20）和安慰劑組（n=27）。在連續(xù)服用P9和安慰劑30天后，收集并分析血清、尿液和糞便樣本。P9粉末從實驗第1天就開始補充，持續(xù)30天。（B）P9干預30天后免疫因子有顯著變化（P<0.05），誤差為平均值±SEM。（C）不同組糞便中農(nóng)藥殘留氧化樂果的表達。（原文圖3）

5 植物乳桿菌P9維持宿主腸道菌群的動態(tài)平衡

以上結(jié)果表明，益生菌具有減輕炎癥的作用，因此P9干預對腸道菌群產(chǎn)生的影響尤為重要。P9組受試者在第0天和第30天的腸道菌群結(jié)構(gòu)無顯著差異（P>0.05），然而與安慰劑組相比，P9組更接近正常水平，P9的攝入維持了受試者腸道菌群的穩(wěn)定。在P9攝入30天后受試者體內(nèi)植物乳桿菌豐度顯著增加，而Streptococcus gordonii和Streptococcus anginosus等病原體豐度顯著降低（圖5B）。所以植物乳桿菌P9可以在一定程度上影響農(nóng)藥高度暴露人群的腸道菌群，增加有益物種的豐度，降低致病菌的水平（圖S1C）。

在此基礎上，我們研究了P9干預對腸道菌群代謝通路的影響。P9干預顯著上調(diào)一些通路，如肌酐降解II和尿囊素降解IV，同時也會顯著下調(diào)一些代謝通路，如L-瓜氨酸生物合成和5-羥色胺降解（圖5C）。

圖5 實驗設計和P9干預后的腸道菌群。（A）基于Bray-Curtis距離的核密度估計，不同顏色代表不同時間的不同樣本組。（B）健康組和高暴露組之間物種的變化存在顯著差異（P<0.05），誤差為平均值±SEM。（C）P9干預前后代謝途徑存在顯著差異，以Log2對數(shù)坐標表示。數(shù)據(jù)<0代表第0天的相關代謝途徑，數(shù)據(jù)>0代表第30天的相關代謝途徑。（原文圖4）

6 高農(nóng)藥暴露人群攝入植物乳桿菌P9后，代謝發(fā)生顯著變化

在了解了P9對受試者腸道菌群的影響后，我們研究了P9干預誘導的代謝組的變化，包括血清、尿液和糞便代謝組。通過對三個組分在干預前后兩個時間點代謝物的對比，篩選出了一些 干預 前后有所差異的代謝物。結(jié)果顯示，P9 干預 30天后，糞便中鵝去氧膽酸硫酸鹽水平顯著降低，而鹽酸苯丙烯啶水平顯著升高（表S3）。尿液中甲基吡嗪、維甲酸和香草乳酸等代謝物水平顯著降低（表S4）。此外，4-3-吡啶丁酸酯、11-脫氧皮質(zhì)酮、尿苷和5-氧脯氨酸等血清代謝物顯著升高，而4，α-羥甲基-5，α-膽堿酯-8，24-二烯-3，β-醇水平顯著降低（表1）。綜上所述，在P9的影響下，人體的代謝物發(fā)生了顯著變化。

表1 攝入P9后血清中的生物標志代謝物

 *比值是P9組第30天與第0天代謝物相對濃度的比值。

#P代表調(diào)整后的P值（P<0.05，比值>2）。

7 益生菌與腸道菌群相互作用減輕炎癥的潛在機制

綜上所述，農(nóng)藥高暴露人群攝入P9可維持腸道菌群的穩(wěn)定，減輕炎癥反應，因此我們深入探討了益生菌與炎癥因子的潛在關系。我們對P9攝入前后產(chǎn)生顯著變化的菌株、免疫因子、代謝途徑和代謝物進行了相關性分析（r>0.4）（圖6A）。結(jié)果顯示，P9與肌酐II的降解呈正相關，而且相關代謝物與引導該代謝途徑的免疫因子具有很強的相關性。此外，與植物乳桿菌相關的代謝物也與免疫因子呈正相關。因此，我們在完整網(wǎng)絡圖的基礎上繪制了機制圖來大致描述植物乳桿菌通過調(diào)節(jié)腸道菌群緩解炎癥反應的潛在機制（圖6B）。以上結(jié)果表明，植物乳桿菌P9在緩解農(nóng)藥暴露引發(fā)的炎癥反應中起著關鍵作用。

圖6 高農(nóng)藥暴露人群的細菌、代謝途徑、代謝物和免疫因子網(wǎng)絡在攝入P9前后發(fā)生了變化。（A）邊緣寬度和顏色（紅色代表正相關，藍色代表負相關）與Pearson相關系數(shù)的相關強度成正比。（B）植物乳桿菌P9調(diào)節(jié)腸道菌群和減輕高農(nóng)藥暴露患者炎癥的潛在機制。（原文圖5）

討論

在這些研究中，研究對象在頻繁暴露于農(nóng)藥期間，腸道的某些物種發(fā)生了顯著變化，例如Dialister invisus。此前有報道稱，在不同的農(nóng)藥混合感染中，Dialister invisus會通過產(chǎn)生內(nèi)毒素而在宿主體內(nèi)誘發(fā)炎癥反應，Dialister invisus與脂多糖生物合成的超通路呈正相關（r=0.97），這些結(jié)論支持了上述分析。大量研究表明，農(nóng)藥會擾亂腸道菌群，增加腸道中內(nèi)毒素的水平，激活NF-κB通路，誘導機體產(chǎn)生炎癥反應。P9干預對農(nóng)藥誘導的腸道菌群紊亂有保護作用，顯著降低了Solobacterium gordonii和Streptococcus anginosus等病原細菌的豐度，并顯著增加了植物乳桿菌的豐度?？傊?，P9可降低產(chǎn)生內(nèi)毒素的腸道微生物的豐度，例如Dialister invisus，也可降低內(nèi)毒素引起的炎癥反應。

植物乳桿菌的豐度也與肌酐降解代謝途徑II呈正相關（r=0.47）。肌酐降解代謝途徑II的上調(diào)加速了肌酐的降解，減輕了農(nóng)藥對腎臟帶來的壓力。這可能是P9對農(nóng)藥所引起的有害影響的一種保護模式。

農(nóng)藥作為一種外源毒性化合物會引起組織炎癥，這已經(jīng)在許多體內(nèi)和體外實驗中得到了驗證。在一項農(nóng)民隊列研究中，與對照組相比，長期暴露于農(nóng)藥（殺菌劑、殺蟲劑和除草劑）混合物的受試者血漿中促炎癥因子IL-6水平顯著升高（P=0.04）。循環(huán)炎癥生物標志物如IL-6、TNF-α、MCP-1和E-selectin，與多種代謝紊亂相關。

在我們的研究中，高暴露組血漿中炎癥因子ET和MCP-1也明顯升高。ET和MCP-1是兩種與腎臟疾病密切相關的免疫因子，在多種腎病中高度表達，可通過多種方式對腎臟造成不同程度的損害。因此ET和MCP-1作為腎臟疾病的臨床診斷指標具有重要意義。綜上所述，農(nóng)藥引起的炎癥可能是其他繼發(fā)性疾病的重要誘導因子，而ET和MCP-1水平是本研究中農(nóng)藥干擾免疫系統(tǒng)的關鍵性指標。

攝入植物乳桿菌P9可改善這些炎癥因子。肌酐代謝途徑II的下游代謝產(chǎn)物如2-磷酸鹽、PA（22∶0/18∶3（9Z，12Z，15Z））與P9呈正相關，與MCP-1、IL-7等促炎因子呈負相關。此前，在Lactobacillus delbrueckii和Lactobacillus johnsonii基因組中發(fā)現(xiàn)了2-磷酸乙醇酸回補代謝途徑。由于攝取P9增加了植物乳桿菌的豐度，肌酐代謝途徑II顯著上調(diào)，從而降低了促炎因子IL-7和MCP-1的含量，緩解了炎癥反應。所有這些都證明了P9對高農(nóng)藥暴露的人群具有治療效果。

研究發(fā)現(xiàn)，在血清中，尿苷（組成RNA的四種成分之一）在許多炎癥動物模型中具有抗炎作用。例如，在急性肺損傷、支氣管哮喘和硫酸葡聚糖鈉（DSS）誘導的小鼠結(jié)腸炎研究中，已發(fā)現(xiàn)5-羥脯氨酸與慢性腎病發(fā)病率的降低顯著相關，高農(nóng)藥暴露組攝入P9后，血清中該指標顯著升高。這表明由于P9的調(diào)節(jié)作用，5-羥脯氨酸可能是一種對腎臟有益的代謝物。此外，在前期研究中，與對照組相比，植物乳桿菌減輕了有機磷農(nóng)藥模型大鼠的炎癥反應，提高了腸道菌群的豐度，這與本研究結(jié)果一致。這些結(jié)果表明，植物乳桿菌P9可以調(diào)節(jié)紊亂的腸道菌群，防止高農(nóng)藥暴露人群的進一步炎癥反應。

總的來說，我們從本研究中得出了三個結(jié)論。首先頻繁暴露于農(nóng)藥會增加人體內(nèi)促炎因子的表達，引發(fā)慢性炎癥。植物乳桿菌P9通過增加農(nóng)藥暴露人群中植物乳桿菌的豐度，調(diào)節(jié)了高頻農(nóng)藥暴露所引起的炎癥反應，促進了體內(nèi)農(nóng)藥殘留的排出。最后P9自身或宿主在P9調(diào)控下產(chǎn)生的代謝物也在緩解因農(nóng)藥而引起的炎癥中發(fā)揮重要作用。本研究結(jié)果為益生菌在農(nóng)藥脫毒領域的應用提供了新的見解，并為植物乳桿菌P9作為預防日常生活中農(nóng)藥暴露的補充劑提供了客觀和詳細的數(shù)據(jù)。

原文鏈接：https://www.cell.com/iscience/fulltext/S2589-0042(22)00743-X

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